O Poço-Cisterna, em torno do qual se desenvolve o Museu, foi identificado em 1979. Encontrava-se completamente entulhado tendo sido submetido a trabalhos arqueológicos, que decorreram durante a década seguinte. Apesar da sua magnitude e evidente antiguidade (encontrava-se entulhado com materiais datados desde o período islâmico até ao século XVI, altura em que terá sido desativado), não é conhecida qualquer referência nas fontes medievas à sua existência.
A descoberta desta importante infraestrutura e a sua proximidade à muralha da Almedina motivou a administração local a ali equacionar a construção de um museu de arqueologia, potenciando deste modo os importantes vestígios patrimoniais existentes. O museu tornou-se uma realidade no ano de 1990 e o discurso expositivo objetiva contar a história do território de Silves desde a pré-história até ao século XVIII.